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Hiperextensión de rodilla en la marcha con ictus

Hiperextensión de rodilla en la marcha con ictus 1080 1080 FisioAso

La hiperextensión de rodilla es un fenómeno habitual durante la marcha en personas que han sufrido DCA.

Esta extensión de la rodilla durante la fase de apoyo de la marcha que va mas allá de la posición fisiológica supone un mecanismo adaptativo para conseguir estabilidad cuando no se puede conseguir de otra manera.

La preocupación de los terapeutas viene de que a medida que se hacen hiperextensiones repetidas, que muchas veces son bruscas, se desarrolla una hiperlaxitud de las estructuras posteriores de la rodilla, pudiendo llegar a provocar deformidad y dolor a largo plazo.

Inicialmente, el bloqueo de rodilla es una estrategia que aporta la estabilidad suficiente para conseguir adelantar el siguiente pie, sin embargo, también supone una limitación en las estrategias de equilibrio de la persona. Es decir, aportan mucha estabilidad en una posición concreta al fijar la articulación, pero fuera de esa posición no aportan nada de estabilidad.

Si realizamos una búsqueda bibliográfica sobre el tema hallamos muy pocos estudios y una gran falta de consenso acerca de las causas y mecanismos subyacentes. Principalmente los estudios que encontramos buscan una relación entre fuerza en cuádriceps, isquiotibiales y gastrocnemios con la hiperextensión de rodilla durante la marcha.

Entre estos estudios nos llama la atención el siguiente:

«The relationship of lower limb muscle strength and knee joint hyperextension during the stance phase of gait in hemiparetic stroke patients»;

Lo que encontraron fue una relación entre la debilidad de flexores plantares y la hiperextensión de rodilla durante la fase de apoyo medio. No se consiguió ningún otro resultado estadísticamente significativo, aunque la debilidad de flexores dorsales de tobillo estuvo cerca de alcanzar una asociación significativa.

Desgraciadamente el pequeño número de participantes en el estudio no permitió obtener mejores resultados, pero aun así nos hace reflexionar sobre la importancia de la musculatura de la pierna para la estabilización de la rodilla. Después de todo, los flexores plantares y dorsales son los encargados de estabilizar la tibia en la posición necesaria en la fase de apoyo de la marcha, si estos no tienen suficiente fuerza para realizarlo, ¿cómo van a mantenerse estables los segmentos superiores?

También es llamativo como no encuentran relación entre extensiones de rodilla y la hipertensión, cuando es muy habitual relacionarlos en la rehabilitación.
Fuerza muscular, rango articular, restricciones neurales o fasciales, alteraciones sensitivas, postura corporal… son muchas las piezas que forman el puzzle de este fenómeno, y este estudio nos aporta un poco más de información acerca de una de ellas. En el trabajo en clínica, un análisis y abordaje global son necesarios para obtener los mayores resultados.

Aquí está disponible el articulo completo en inglés:
https://onlinelibrary.wiley.com/doi/full/10.1002/pri.528

 

Por otro lado, es más que interesante el análisis que realiza Javier Sánchez en su canal Hemispherics sobre la evidencia del bloqueo de rodilla durante la marcha tras un ictus:

La carga del peso en la pierna tras un ictus

La carga del peso en la pierna tras un ictus 635 605 FisioAso

La importancia de la carga del peso sobre el lado más afecto tras un ictus puede ser relevante a nivel funcional, donde se ha visto que tiene consecuencias en las transferencias como el hecho de levantarse o sentarse, el equilibrio estando de pie o en la propia marcha. Vamos a ir desglosando cada uno de ellos.

 

Transferencias sedestación/bipedestación y viceversa:

 

Equilibrio estando de pie: es más que intuitivo que la repartición de peso en bipedestación estática tiende a desviarse hacia el lado dominante, junto con la contribución asimétrica en la participación a la hora de mantener el equilibrio. Si a eso le sumamos el tipo de marcha específica que se desarrolla, no es de extrañar que el paciente acabe dependiendo de la vista. (1) Curiosamente, los estudios llegan a la conclusión que no hay una asociación clara entre la reducción de la carga asimétrica con un mejor control postural.

 

Respuesta de equilibrio dinámico ante perturbaciones: se ha demostrado que ante perturbaciones externas que generen desequilibrio, el lado parético tarda mayor tiempo en recuperar el equilibrio dando un mayor número de pasos (2) o incluso llegando a buscar el reequilibrio con el lado no parético (cruzar la pierna por delante o por detrás) sin generar movimiento en el propio lado parético. De ahí que aparezcan caídas o reacciones de reequilibrio tardías debido a ese «no uso» en el constructo del movimiento de la pierna parética.

 

Deambulación: Existen estudios sobre análisis de la marcha los cuales muestran resultados muy intuitivos donde la carga de peso es menor sobre el lado parético. El hecho es que si se recibe un entrenamiento de sobrecarga funcional de peso sobre el lado parético durante la marcha (3), los resultados muestran una mejora en la fuerza de la pierna, en el propio equilibrio así como en la cadencia y velocidad de la marcha, y esto se debe probablemente al aumento de capacidades básicas de la pierna, dado que se obliga a un uso específico durante el entrenamiento.

 

Os dejamos esta pequeña charla a cargo de nuestro fisioterapeuta David Aso, sobre la importancia de la carga tras un ictus.


 

BIBLIOGRAFÍA:

(1) Sheikh M, Azarpazhooh MR, Hosseini HA. The effect of immediate decreasing of weight bearing asymmetry on quiet standing postural control in individuals with chronic stroke. Physiother Theory Pract. 2017 Oct;33(10):751-757. doi: 10.1080/09593985.2017.1357154. Epub 2017 Aug 8. PMID: 28786742.

(2) de Kam D, Kamphuis JF, Weerdesteyn V, Geurts ACH. The effect of weight-bearing asymmetry on dynamic postural stability in people with chronic stroke. Gait Posture. 2017 Mar;53:5-10. doi: 10.1016/j.gaitpost.2016.12.019. Epub 2016 Dec 21. PMID: 28061401.

(3) Alabdulwahab SS, Ahmad F, Singh H. Effects of Functional Limb Overloading on Symmetrical Weight Bearing, Walking Speed, Perceived Mobility, and Community Participation among Patients with Chronic Stroke. Rehabil Res Pract. 2015;2015:241519. doi: 10.1155/2015/241519. Epub 2015 Oct 27. PMID: 26600952; PMCID: PMC4639661.

(4) Szopa A, Domagalska-Szopa M, Lasek-Bal A, Żak A. The link between weight shift asymmetry and gait disturbances in chronic hemiparetic stroke patients. Clin Interv Aging. 2017 Dec 1;12:2055-2062. doi: 10.2147/CIA.S144795. PMID: 29238181; PMCID: PMC5716326.

(5) Ribeiro TS, Gomes de Souza E Silva EM, Regalado ICR, Silva STD, Sousa CO, Ribeiro KMOBF, Lindquist ARR. Effects of Load Addition During Gait Training on Weight-Bearing and Temporal Asymmetry After Stroke: A Randomized Clinical Trial. Am J Phys Med Rehabil. 2020 Mar;99(3):250-256. doi: 10.1097/PHM.0000000000001314. PMID: 31584453.

(6) Pak NW, Lee JH. Effects of visual feedback training and visual targets on muscle activation, balancing, and walking ability in adults after hemiplegic stroke: a preliminary, randomized, controlled study. Int J Rehabil Res. 2020 Mar;43(1):76-81. doi: 10.1097/MRR.0000000000000376. PMID: 31633580.

El control de la cadera en la marcha tras ictus

El control de la cadera en la marcha tras ictus 226 223 FisioAso

En la rehabilitación de la marcha en personas que han sufrido un ictus, muchas veces nos encontramos con inestabilidades en el equilibrio, donde de hecho, existen muchas escalas de evaluación que ponen a prueba tanto la marcha como las reacciones propias ante un desequilibrio.

Nos ha llamado especial atención el siguiente estudio en referencia a la marcha y el equilibrio.

«Effects of hip abduction and adduction accuracy on post-stroke gait»

En él, se plantea que los mecanismos de desequilibrio durante la marcha en los pacientes con ictus, que no acaban de quedar claros. Se plantean la hipótesis de que ello se debe al lanzamiento de la pierna parética de modo aleatorio en un mal posicionamiento, y es por ello que se desequilibran y caen. Por tanto, asignaron el movimiento de control de abducción y adducción de la cadera como más relevante en el desarrollo de la marcha.

Analizaron a 35 sujetos (12 de ellos como control) con la capacidad de adducción y abducción de cadera en decúbito supino, insistiendo en un trabajo de propiocepción junto con control motor, como ejercicio planteado en su intervención. Encontraron una relación directa con los resultados obtenidos, siendo la estabilización de la pierna en ese plano, lo más relevante dentro de la propia marcha. Este trabajo daba como resultado la reducción de la inestabilidad, generando una nueva estrategia de movimiento, siendo la abducción modificada, y por tanto, la más relevante.

Nos quedamos con éstas recomendaciones que plantea el estudio:

– La movilidad funcional de las personas con accidente cerebrovascular a menudo está limitada por la inestabilidad de la marcha.

– La colocación precisa mediolateral del pie ayuda a estabilizar la marcha.

– Las personas con accidente cerebrovascular fueron menos precisas para adducir su cadera parética.

– La precisión de la abducción de la cadera fue predictiva sobre rendimiento de la marcha en el accidente cerebrovascular.

Para descargar el artículo: https://www.ncbi.nlm.nih.gov/pmc/articles/PMC5420502/

Simetría y ponerse de pie

Simetría y ponerse de pie 320 180 FisioAso

Uno de los elementos que suele cambiar para las personas que han sufrido un ictus es la manera de levantarse estando sentados. Muchos profesionales que se dedican a la neurorrehabilitación tratan de trabajarlo, lo cual puede generar un pequeño conflicto con cuidadores y familiares, oyéndose la típica expresión: «Levántate como te dice el fisioterapeuta o terapeuta ocupacional».

Y ya si queremos rizar el rizo, tampoco existe consenso entre profesionales de la neurorrehabilitación acerca de la norma de levantarse de manera simétrica, generando movimiento «normal», sino que muchas veces se deja al paciente que se levante como quiera o pueda.

Sin embargo, queremos presentaros el siguiente estudio:
«The effects of upper and lower limb position on symmetry of vertical ground reaction force during sit-to-stand in chronic stroke subjects»

En este estudio, se investigaron los efectos de la posición del brazo y de la pierna a la hora de levantarse, y si tenían repercusión en las fuerzas reactivas que se realizaban en el suelo para poder llevar a cabo la función de levantarse.

Para ello estudiaron a 22 pacientes que se sentaban y levantaban en 2 posiciones distintas de brazo y en 3 de pie, midiendo la fuerza que se generaba en el suelo mediante dos platos de fuerza, uno en lado derecho y otro en izquierdo. Las 2 posiciones distintas de los brazos eran: simétricos colocados a lo largo del tronco, y agarrados. Las posiciones de las extremidades inferiores fueron simétrica, asimétrica y con la pierna no parética sobre un step.

Los resultados obtenidos fueron destacados en la simetría a la hora de ejecutar la acción, siendo ésta la que obtuvo mayor participación de pierna parética sobre el uso, la fuerza y la biomecánica de ejecución de la acción.
Así pues, a nivel neurorrehabilitador, interesa tanto su uso, su ejecución biomecánica así como la fuerza, que influencian en ésta actividad de la vida diaria (equilibrio, estabilidad y marcha).

Para descargar artículo: https://www.ncbi.nlm.nih.gov/pmc/articles/PMC5851355/

Efecto de la movilización Mulligan en paciente con ictus

Efecto de la movilización Mulligan en paciente con ictus 1885 1177 FisioAso

Durante el proceso neurorrehabiltiador en personas que han sufrido un ictus, un componente que puede generar dificultades de movimiento a la hora de ponerse de pie, mantener el equilibrio en bipedestación o incluso a la hora de deambular, es la reducción de movilidad del tobillo parético.

El hecho es que al haber perdido la capacidad motora, sobretodo en flexión dorsal del pie, los cambios estructurales suelen venir de la mano, generando rigideces biomecánicas que condicionan las actividades a desarrollar.

Una técnica de movilización interesante para generar cambios estructurales, en caso de que exista dicha limitación, puede ser la técnica Mulligan. Ésta consiste en realizar un movimiento pasivo adyacente a la articulación (respetando biomecánica) junto con pequeñas movilizaciones en activo, para generar mayor rango de movimiento y en este caso, conseguir un mayor recorrido de flexión dorsal del pie.

Encontramos interesante el siguiente estudio:
«Effect of Mulligan’s mobilization with movement technique on gait function in stroke patients»

En este estudio dividieron la muestra en 2 grupos, experimental (12 sujetos, movilizaciones Mulligan) y control (12 sujetos, posición parecida a la movilización, pero soportaban peso con placebo) 5 series de 10 deslizamientos por día, 5 veces por semana durante 4 semanas, además de que ambos recibieron fisioterapia convencional durante 30 minutos.

Se midieron antes y después, los parámetros espaciotemporales de la marcha, la velocidad, la cadencia, la longitud del paso y la longitud de la zancada.
Los resultados fueron favorables en el grupo experimental, con mejoras significativas en la velocidad, que aumentó de 41,35 cm/s antes del entrenamiento a 51,72 cm/s. La cadencia, longitud de paso, longitud de zancada y tiempo de apoyo del lado afecto, aumentaron en comparación al inicio de entrenamiento y con respecto al grupo control. Además, también, el grupo control demostró mejoras significativas en la longitud del paso y la longitud de la zancada del lado no afectado.

En resumen, la importancia de la ganancia de rango articular en referencia a la flexión dorsal de tobillo, puede generar cambios en la marcha en pacientes que han sufrido un ictus. Por tanto, es casi «obligatorio» valorar cuánta flexión dorsal pasiva y activa existe en el paciente a nivel clínico, ya que comporta cambios relevantes en la marcha, tal y como analiza el estudio.

Para descargar el estudio: https://www.ncbi.nlm.nih.gov/pmc/articles/PMC5011588/

Valoración del equilibrio y la marcha en paciente neurológico

Valoración del equilibrio y la marcha en paciente neurológico 995 662 FisioAso

Es común que ante la una patología que conlleve un daño cerebral se presenten alteraciones a diferentes niveles en el individuo, siendo de las más comunes las alteraciones del equilibrio y las dificultades o imposibilidad de realizar la marcha, siendo su recuperación parte esencial dentro del proceso de rehabilitación, ya que la recuperación de las mismas conlleva un alto grado de autonomía funcional (1).

Por ello, es muy importante tener a mano herramientas que nos permitan evaluar y objetivar datos con respecto al seguimiento y estado de estos parámetros, con el fin de clasificar y planificar dentro del proceso de rehabilitación, la obtención de medidas de referencia.

Una de estas herramientas es la escala de Berg, desarrollada en 1989, y que mide cuantitativamente el equilibrio, con validez, fiabilidad y alta sensibilidad para pacientes hemipléjicos así como de la tercera edad (2). Consta de un total de 14 ítems relacionados con la puesta en pie y diferentes movimientos una vez levantado, puntuando de 0-4. Si el resultado que se obtiene es de 41-56 puntos totales, presenta un riesgo bajo de caída, mientras, si está por debajo de 20 puntos, el riesgo es alto. Además, ésta escala también sirve como método de reevaluación para plasmar el progreso de la rehabilitación en el tiempo.

Otra de las pruebas más usadas es el conocido test de Tinetti, descrito en 1986, con el fin de detectar problemas de equilibrio y movilidad, así como determinar el riesgo de caídas sobre todo en grupos poblacionales de personas de tercera edad (3). Está formado por 2 subescalas, que evalúan equilibrio y marcha respectivamente.

Además se trata de un test que no requiere mucho tiempo, entrenamiento ni equipamiento, siendo sensible a los cambios clínicos y evaluando con precisión los parámetros de marcha y equilibrio mencionadas anteriormente. La primera subescala consta de 9 ítems con una puntuación sobre 16, y la segunda de 7 y puntúa hasta 12.

Es interesante comentar que en la evaluación de la marcha en el test de Tinetti no hay un análisis de esta como tal, sino que se enfoca en detectar problemas en esta y ver el desempeño en la capacidad funcional.

La cuestión sería: ¿Cuál de las dos utilizáis en vuestro día a día? ¿Cuál de las dos veis más útil para el paciente neurológico? ¿Ventajas e inconvenientes?

¡Animaros a comentar!

Autor: Alberto Santos, fisioterapeuta

Bibliografía:

1- Tyson SF, Hanley M, Chillala J, Selley AB, Tallis RC. The relationship between balance, disability, and recovery after stroke: predictive validity of the Brunel Balance Assessment. Neurorehabil Neural Repair. 2007 Jul-Aug;21(4):341-6.

2- Berg KO, Maki BE, Williams JI, Holliday PJ, Wood-Dauphinee SL. Clinical and laboratory measures of postural balance in an elderly population. Arch Phys Med Rehabil. 1992 Nov;73(11):1073-80.

3- Tinetti ME, Williams TF, Mayewski R. Fall risk index for elderly patients based on number of chronic disabilities. Am J Med. 1986 Mar;80(3):429-34.

Sensación de pesadez en pierna parética

Sensación de pesadez en pierna parética 683 1024 FisioAso

Uno de los relatos que tienen en común las personas que han sufrido un ictus, es la sensación de pesadez de la pierna parética, tanto a la hora de caminar como simplemente estar de pie. Es más, puede manifestarse durante la puesta en pie.

Pero, esta sensación de pesadez podemos plantearla como un problema de origen muscular, donde la debilidad suele generar dificultades a la hora de moverse, implicando alteraciones tanto en la fuerza, como en la velocidad o potencia, tan necesarias para el desarrollo de actividades de la vida diaria.

Sin embargo, en pacientes que han sufrido un ictus, existen desórdenes perceptivos los cuales, «emborronan» sensaciones tan habituales como la de contracción muscular o las implicadas en la propiocepción, llevando a respuestas que no van en consonancia en lo percibido. Puede ser el caso de la sensación de pesadez en la pierna durante la marcha.

Para encontrar un poco más de luz sobre si existe un componente más perceptivo o más de debilidad en pacientes con ictus, destacamos el siguiente estudio:

» Limb Heaviness: A Perceptual Phenomenon Associated With Poststroke Fatigue? »

En este estudio se analizaron a 69 pacientes con ictus, donde 31 relataron que tenían sensación de pesadez junto con signos de fatiga más altos (4.8/7) de lo que el grupo control formado por 38 individuos sin sensación de pesadez (2.8/7). Sin embargo, no hubo diferencias en la debilidad en ambos grupos.

Este hallazgo nos lleva a pensar que existe una relación entre la percepción del esfuerzo y los problemas en el procesamiento sensorial de origen central. Por tanto, hay que tener en cuenta las alteraciones perceptivas en pacientes con sensación de fatiga, siempre registrando y analizando las capacidades de esfuerzo mediante escalas validadas, como la de Borg, a la hora de trabajar la resistencia en este tipo de paciente.

Para más información puedes descargar el artículo en: https://journals.sagepub.com/doi/full/10.1177/1545968315597071?url_ver=Z39.88-2003&rfr_id=ori%3Arid%3Acrossref.org&rfr_dat=cr_pub%3Dpubmed#articleShareContainer

Neurofisiología en la marcha atáxica

Neurofisiología en la marcha atáxica 625 400 FisioAso

Establecer un buen análisis de la marcha, es fundamental para plantear y enfocar hacia qué tipo de intervención terapéutica en pacientes con ataxia, es la más oportuna.

Para ello, nos llama la atención este estudio recién salido del horno, del 2018:

«Neurophysiology of gait on cerebellar ataxia»

En él, se realiza un análisis exhaustivo cinético, cinemático y electromiográfico en pacientes con ataxia, observándose como resultado el aumento del ancho del paso, la reducción del rango de movimiento de la articulación del tobillo con una mayor activación de los músculos antagonistas (cocontracción agonista/antagonista) y una mayor variabilidad (aleatoriedad) del paso.

Además, los pacientes con ataxia cerebelosa muestran poca coordinación intersegmental (tronco-extremidades inferiores), con un comportamiento coordinativo caótico entre el tronco y la cadera, lo que aumenta las oscilaciones de la parte superior del cuerpo que afectan el rendimiento y estabilidad de la marcha, sosteniendo un círculo vicioso que transforma la parte superior del cuerpo en un generador de perturbaciones.

Es por ello, que un trabajo abdominal junto con la coordinación intersegmentaria, genere cambios en la estabilidad del tronco tanto en el equilibrio como en la marcha, como medida terapéutica a trabajar. En la imagen, un paciente con ataxia cerebelosa, trabajando la contracción mantenida abdominal, con el objetivo que se plantea en el estudio.

Además, resulta más que interesante el trabajo de control motor en el tobillo, donde la coordinación agonista/antagonista, con una progresión en la dificultad propioceptiva (situaciones cada vez más complejas dde desequilibrio) junto con otra de fuerza, pueden ser relevantes a la hora de tratar a este tipo de pacientes.

Para descargar el artículo: https://www.sciencedirect.com/science/article/pii/B9780444639561000187?via%3Dihub

Cognición y Movimiento

Cognición y Movimiento 600 532 FisioAso

La cognición y el movimiento siempre van de la mano. En este caso, no nos movemos por solo musculatura contrayéndose, sino siempre hay una intencionalidad básica, la persona realiza o realizará una acción.

En este estudio:
“Progressive treadmill cognitive dual-task gait training on the gait ability in patients with chronic stroke”, se investigó sobre la recuperación de la marcha en personas que han sufrido un ictus, donde realizaron una comparativa entre dos grupos: Un 1er grupo en el que solo se trabajó la deambulación en un tapiz rodante, y en el 2o se añadieron tareas cognitivas específicas durante el entrenamiento de la marcha, en las mismas condiciones.

El hecho es que se entrenaron tareas cognitivas como nombrar números del 1 al 100 aleatoriamente y sin repetirlos, distinción de «Rojo-Sí y Azul-No» usando placas de color experimentales mientras el sujeto caminaba (Hollman et al., 2007), restas aritméticas (por ejemplo, 100-3 y 100-48), sumas aritméticas (por ejemplo, 100 + 7 y 100 + 12), y la creación de palabras, usando una consonante dada. Finalmente, memorizar objetos y recitar números telefónicos, palabras, direcciones y precios.

Los resultados fueron estadísticamente significativos y más favorables en los sujetos que realizaron el entrenamiento de la marcha con tareas cognitivas, siendo una modalidad llamada de doble tarea. El hecho es que mejoraron tanto en la longitud de zancada como en los tiempos de apoyo del lado afectado y del lado no afecto.

Así pues, la búsqueda de tareas cognitivas mientras se deambula, es favorable para la recuperación de dicha actividad, pudiendo ser de esta manera automatizada tal y como se necesita en la vida diaria.

Para más información: https://www.ncbi.nlm.nih.gov/pmc/articles/PMC6222158/

El rol de la escápula en el ictus

El rol de la escápula en el ictus 562 533 FisioAso

En gran cantidad de formaciones en rehabiltiación física en pacientes neurológicos, los docentes suelen comentar una frase acerca de la implicación de la escápula en la recuperación de la funcionalidad del brazo en pacientes que han sufrido un ictus: «La escápula, esa gran olvidada».

Nos llama la atención el siguiente estudio: «Effect of Scapular Stabilization Exercise during Standing on Upper Limb Function and Gait Ability of Stroke Patients»

En este estudio se investigó la actividad de 17 sujetos que sufrieron un ictus (hace más de 6 meses) con unos criterios de inclusión como:
– Tener un mínimo de 24 puntos en el Mini-Mental (es decir, capacidad cognitiva para entender órdenes)
– Independencia funcional en la marcha y sin productos de apoyo
– Capacidad de flexo-extensión de 5º de rodilla

Se realizaron dos grupos: El grupo control que realizaba ejercicios escapulares simples, junto con terapia convencional. El grupo experimental, con ejercicios de estabilización escapular junto con terapia convencional. Ambos grupos realizaban 3 sesiones a la semana de ejercicio escapular y 2 sesiones a la semana de terapia convencional, durante 8 semanas.

El hecho es que los resultados fueron relevantes en el grupo experimental, es decir, en los que realizaban los ejercicios de estabilización escapular, tanto en la marcha (medidos mediante Time Up and Go y Functional Gait Assesment) como en la funcionalidad de la mano (medido mediante Manual Function Test).

En resumen, el trabajo estabilizador de la escápula tiene efecto o influye tanto en la marcha como en la función de la mano, estableciendo una relación anatómica y motora funcional con el control postural entre el tronco y la escápula. Esto implica que en actividades como caminar, o la estabilización del brazo para realizar alcances, tan demandadas a nivel clínico, debamos evaluarlas y tenerlas en cuenta a la hora de recuperar la marcha o la mano.

Para descargar el estudio: https://www.ncbi.nlm.nih.gov/pmc/articles/PMC5709874/

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